灼眼的夏娜第三季讲述的是坂井悠二曾经被“红世使徒”的狩猎夺取“存在之力”，但歼灭红世使徒的“火雾战士”夏娜拯救了他。后来，体内封印了红世最强宝器“零时迷子”的悠二，就成了夏娜的搭档，跟他一起多次战胜了艰难的挑战和考验。不过，夏娜化名为“平井缘”跟悠二一起上学后，他跟悠二心心相印，被暗恋悠二的吉田一美察觉，一美和夏娜展开对悠二的争夺。不过就在悠二没做出选择的时候，他就被最大的红世使徒组织假面舞会绑架。在悠二失踪的这段日子里，同病相怜的夏娜和一美成了好伙伴。而当悠二再度出现在他们面前时，他已经跟红世使徒的创世神之一，假面舞会的盟主“祭礼之蛇”合体了。面对变成敌人的心上人，夏娜完全无法与之战斗，在她成为火雾战士后，第一次败得如此之惨。而祭礼之蛇的复活，也引爆了其他火雾战士与红世使徒在地球上的全面战争。过去只存在于传说中的那些火雾战士纷纷登场。吉田一美也偶然地得到了以普通人的身份介入这场战争，亲手去改变悠二未来命运的机会。而在祭礼之蛇体内，还保存着灵智和记忆的悠二，在要跟夏娜迎来最终决战之前，还有话要亲口对她说……

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